Información de la revista
Vol. 83. Núm. 2.Abril - Junio 2018
Páginas 77-212
Compartir
Compartir
Descargar PDF
Más opciones de artículo
Visitas
653
Vol. 83. Núm. 2.Abril - Junio 2018
Páginas 77-212
Artículo original
DOI: 10.1016/j.rgmx.2017.05.007
Open Access
Riesgo de adenomas colorrectales en pacientes con enfermedad celiaca: una revisión sistemática y metaanálisis
Risk of colorectal adenomas in patients with celiac disease: a systematic review and meta-analysis
Visitas
653
J. Lasa
Autor para correspondencia
drjuanslasa@gmail.com

Autor para correspondencia. Tel.: +541148111077; Libertad 984, 1012 Buenos Aires, Argentina.
, A. Rausch, I. Zubiaurre
Departamento de Gastroenterología, Hospital Británico, Buenos Aires, Argentina
Este artículo ha recibido
653
Visitas
Información del artículo
Resumen
Texto Completo
Bibliografía
Descargar PDF
Estadísticas
Figuras (3)
Mostrar másMostrar menos
Tablas (2)
Tabla 1. Características de los estudios en el metaanálisis
Tabla 2. Características metodológicas de los estudios en el metaanálisis
Mostrar másMostrar menos
Resumen
Introducción y objetivos

No se ha evaluado de manera extensa si la enfermedad celiaca incrementa o no el riesgo de presentar adenoma colorrectal. Esta cuestión se hace relevante al considerar los métodos de cribado tempranos en pacientes con esta enfermedad. El objetivo de nuestro artículo fue determinar el riesgo de adenomas colorrectales en los pacientes con enfermedad celiaca.

Materiales y métodos

Se realizó una búsqueda electrónica en las bases de datos MEDLINE-Pubmed, EMBASE, LILACS, Cochrane Library y Google Scholar, integrando el periodo de tiempo de 1966 a diciembre de 2016. La estrategia de búsqueda consistió en los siguientes términos MESH: «enfermedad celiaca» O «esprue celiaco» Y «colorrectal» O «neoplasia colorrectal» O «adenoma colorrectal». Se empleó el uso de modelos de efectos fijos para los análisis. El primer análisis trató sobre la prevalencia de todas las presentaciones de adenoma colorrectal en pacientes con enfermedad celiaca y el segundo, sobre la prevalencia de adenomas avanzados. Los desenlaces se describieron como razones de momios (RM) con sus intervalos de confianza al 95%.

Resultados

La búsqueda identificó 480 citas bibliográficas, de las cuales 17 se escogieron para ser evaluadas. Catorce de aquellos estudios se rechazaron, dejando un total de 3 estudios para el análisis. Estos estudios incluían 367 casos de enfermedad celiaca y 682 controles. No se observó heterogeneidad significativa (I2=26%). Al compararse con los controles, no se encontró un incremento en la prevalencia de adenomas colorrectales en los pacientes con enfermedad celiaca (RM: 0.94 [0.65-1.38]), y no se observaron diferencias significativas al valorar la prevalencia de adenomas avanzados (RM: 0.97 [0.48-1.97]).

Conclusión

La enfermedad celiaca no se asoció con el incremento de riesgo de adenomas colorrectales. Sin embargo, debido a la evidencia disponible limitada, se requiere de más estudios para determinar si existe una asociación real.

Palabras clave:
Enfermedad celiaca
Adenoma colorrectal
Colonoscopia
Abstract
Introduction and aims

Whether celiac disease increases the risk of presenting with colorectal adenoma or not, has not been extensively evaluated. This question becomes relevant when considering early screening methods in patients with the disease. The aim of our article was to determine the risk of colorectal adenomas in celiac disease patients.

Materials and methods

A computer-assisted search of the MEDLINE-Pubmed, EMBASE, LILACS, Cochrane Library, and Google Scholar databases was carried out, encompassing the time frame of 1966 to December 2016. The search strategy consisted of the following MESH terms: ‘celiac disease’ OR ‘celiac sprue’ AND ‘colorectal’ OR ‘colorectal neoplasia’ OR ‘colorectal adenoma’. A fixed-effect model was used for the analyses. The first analysis dealt with the prevalence of all presentations of colorectal adenoma in patients with celiac disease and the second was on the prevalence of advanced adenomas. The outcomes were described as odds ratios (OR) with their 95% confidence intervals.

Results

The search identified 480 bibliographic citations, 17 of which were chosen for evaluation. Fourteen of those studies were rejected, leaving a final total of three for the analysis. Those studies included 367 cases of celiac disease and 682 controls. No significant heterogeneity was observed (I2=26%). There was no increased prevalence of colorectal adenomas in the celiac disease patients, when compared with the controls (OR: 0.94 [0.65-1.38]), and no significant difference was observed when assessing the prevalence of advanced adenomas (OR: 0.97 [0.48-1.97]).

Conclusion

Celiac disease was not associated with an increased risk of colorectal adenomas. However, due to the limited evidence available, more studies are necessary to determine whether there is an actual association.

Keywords:
Celiac disease
Colorectal adenoma
Colonoscopy
Texto Completo
Introducción y objetivos

La enfermedad celiaca es un trastorno autoinmune relativamente común, desencadenado por la exposición del intestino al gluten —una glicoproteína presente en el trigo, la cebada, el centeno, y la avena—1. Tradicionalmente, se ha descrito como una afección que causa la malabsorción de nutrientes, con rasgos clínicos comunes en pacientes pediátricos como la diarrea o el retraso del crecimiento. Sin embargo, las presentaciones atípicas pueden ser más comunes en los pacientes adultos, con manifestaciones clínicas como la anemia por deficiencia de hierro o la osteoporosis como posibles rasgos iniciales de la enfermedad2.

Una de las cuestiones más relevantes en cuanto a la enfermedad celiaca es el riesgo de desarrollar tumores tanto malignos como no malignos3. Su asociación con un riesgo aumentado de adenocarcinoma del intestino delgado, así como trastornos linfoproliferativos, como el linfoma de células T asociado a enteropatía, ha sido bien descrita4. Otras enfermedades neoplásicas pueden no tener una asociación igual de fuerte, como lo demostró el metaanálisis reciente llevado a cabo por Han et al.5, pero interesantemente, no se mostró una asociación significativa con el cáncer colorrectal. Sin embargo, la mayor parte de los estudios que evalúan una posible asociación entre la enfermedad celiaca y el cáncer colorrectal son retrospectivos y no siempre cuentan con un comparador válido. Además, la definición de la enfermedad celiaca, basada únicamente en hallazgos serológicos o en diagnósticos basados en biopsias, varía enormemente.

La mayor parte de cánceres colorrectales derivan de lesiones neoplásicas asintomáticas benignas, conocidas como adenomas6. Pueden ser detectadas y tratadas efectivamente por medio de la polipectomía quirúrgica o endoscópica, antes de progresar a un adenocarcinoma. Existen muchos factores de riesgo que incrementan las probabilidades de desarrollar adenomas colorrectales y su progresión a tumores malignos. De hecho, tener el conocimiento del verdadero alcance e influencia de tales factores de riesgo es crucial para decidirse por una colonoscopia de cribado o cualquier otra medida preventiva7.

No se ha evaluado de manera extensa si la enfermedad celiaca incrementa el riesgo de desarrollar adenoma colorrectal. Esto se vuelve relevante cuando se consideran los métodos de cribado tempranos para los pacientes con enfermedad celiaca. Nuestro objetivo fue determinar el riesgo de adenoma colorrectal en pacientes celiacos de acuerdo con la evidencia disponible.

Materiales y métodosCriterios de inclusión para el estudio

Nuestro metaanálisis se llevó a cabo de acuerdo con las recomendaciones del Grupo de Metaanálisis de Estudios Observacionales en Epidemiología (MOOSE, por sus siglas en inglés)8. Los estudios controlados con diseños de casos y controles y de cohorte se consideraron para la revisión. Los estudios observacionales no controlados y series de casos se excluyeron.

Estrategia de búsqueda

Se realizó una búsqueda electrónica en las bases de datos MEDLINE-Pubmed, EMBASE, LILACS, Cochrane Library y Google Scholar, abarcando el periodo de tiempo de 1966 a diciembre de 2016. La estrategia de búsqueda consistió en los siguientes términos MESH: «enfermedad celiaca» O «esprue celiaco» Y «colorrectal» O «neoplasia colorrectal» O «adenoma colorrectal». No hubo restricciones de idioma. También se revisaron las referencias citadas en los estudios relevantes identificados. Adicionalmente, se revisaron de manera manual resúmenes de la Digestive Disease Week y la United European Gastroenterology Week 2010-2016.

Dos autores hicieron la búsqueda bibliográfica de estudios potencialmente relevantes. Se revisaron los resúmenes compatibles para comprobar su cumplimiento con los criterios de elegibilidad. Los hallazgos de cada autor fueron comparados. Si se presentaba un desacuerdo sobre un estudio en particular, su inclusión era decidida por un tercer autor. Si se encontraba evidencia de información duplicada, se contactaba a los autores del artículo original para determinar la inclusión o exclusión de ese estudio.

Evaluación de calidad

La calidad metodológica de los estudios incluidos en el metaanálisis fue evaluada independientemente por dos autores empleando la escala de evaluación Newcastle-Ottawa para estudios de casos y controles y de cohorte9. Si se presentaba un desacuerdo sobre un tema en particular, la diferencia era resuelta por un tercer autor. Se utilizó la lista PRISMA para asegurar la calidad adecuada del metaanálisis.

Análisis estadístico

El metaanálisis se llevó a cabo utilizado el software Review Manager (REVMAN) versión 5.2 (Copenhague: El Centro Cochrane Nórdico, La Colaboración Cochrane 2013). Se evaluó la heterogeneidad utilizando la prueba estadística I2 y la prueba Chi cuadrada. Si no había heterogeneidad significativa, se utilizaba un modelo de efectos fijos para el análisis. El primer análisis trató sobre la prevalencia de cualquier tipo de adenoma colorrectal en pacientes con enfermedad celiaca, después del cual se analizó la prevalencia de adenomas avanzados entre los grupos comparados. En ambos casos, los resultados se describieron como razones de momios (RM) con sus intervalos de confianza al 95% (IC 95%). Se realizaron análisis de sensibilidad cuando existía una heterogeneidad significativa o diferencias de calidad metodológicas. El posible sesgo de publicación se estimó por medio de la prueba de Egger.

Resultados

La búsqueda identificó 480 citas bibliográficas. De esas referencias, se escogieron para un posterior análisis 17 que potencialmente cumplían los criterios de inclusión. Catorce de esos estudios se rechazaron10-23: 2 incluían información duplicada, lo cual fue confirmado por sus autores, y los otros 12 comparaban la frecuencia de neoplasia colorrectal maligna pero no la presencia de adenomas colorrectales. Por último, se incluyeron 3 estudios para ser analizados, como se muestra en la figura 1. Esos estudios evaluaron a 367 pacientes con enfermedad celiaca y a 682 sujetos considerados como controles sanos. Los 3 estudios tenían diseños de casos y controles.

Figura 1.
(0,11MB).

Diagrama de flujo mostrando el proceso de selección de los estudios en el metaanálisis.

Dickey24 estudió a pacientes diagnosticados con enfermedad celiaca que eran mayores de 40 años, que presentaban un historial de hábitos intestinales alterados o anemia por deficiencia de hierro, y que fueron sometidos a colonoscopia. Los sujetos sanos eran pacientes mayores de 40 años que tenían un historial de hábitos intestinales alterados y/o anemia por deficiencia de hierro, pero que no habían sido diagnosticados con enfermedad celiaca. Lebwohl et al.25 incluyeron pacientes mayores de 40 años diagnosticados con enfermedad celiaca y que fueron sometidos a colonoscopia dentro de un periodo de 44 meses por cualquier razón. Los controles eran sujetos sanos que fueron sometidos a colonoscopia. El criterio de exclusión incluyó un historial de cáncer colorrectal. Por último, Pereyra et al.26 seleccionaron a pacientes con enfermedad celiaca mayores de 18 años que fueron sometidos a colonoscopia por cualquier razón y los compararon con un grupo de controles emparejados por edad, sexo, razón de referencia, e historial familiar de cáncer colorrectal. También analizaron la adherencia a una dieta libre de gluten para evaluar su impacto como predictor de neoplasia colorrectal. La edad promedio de los sujetos enlistados en cada uno de los estudios fue de más de 50 años.

La tabla 1 describe las características principales de los 3 estudios, y en la tabla 2 se describen sus características metodológicas. Ningún estudio se excluyó debido a limitantes metodológicas. La prueba de Egger mostró un riesgo significativo para sesgo de publicación (p<0.05).

Tabla 1.

Características de los estudios en el metaanálisis

Autor  Ubicación  Sujetos  Controles  Definición de enfermedad celiaca  Resultados 
Dickey  Irlanda del Norte  69 pacientes con enfermedad celiaca o con hábitos intestinales alterados o anemia por deficiencia de hierro  100 pacientes sin enfermedad celiaca con hábitos intestinales alterados o anemia por deficiencia de hierro  Anticuerpos + endoscopia y biopsias  Neoplasia colorrectal 
Lebwohl et al.  Estados Unidos  180 pacientes con enfermedad celiaca mayores a los 40 años  346 sujetos sanos  No declarado claramente  Adenomas colorrectales; adenomas colorrectales avanzados 
Pereyra et al.  Argentina  118 pacientes con enfermedad celiaca mayores a los 18 años  236 sujetos sanos emparejados por edad y sexo  Anticuerpos + endoscopia y biopsias  Adenomas colorrectales; adenomas colorrectales avanzados 
Tabla 2.

Características metodológicas de los estudios en el metaanálisis

Autor  Definición de caso adecuada  Representatividad de casos  Selección de controles  Definición de controles  Comparabilidad de controles  Comprobación de exposición  Mismo método de comprobación 
Dickey  Sí  Serie consecutiva  No  Sí  Sí  Laboratorio + biopsias  Sí 
Lebwohl et al.  Sí  Serie consecutiva  No declarado claramente  Sí  Sí  No declarado claramente  Sí 
Pereyra et al.  Sí  Serie consecutiva  Sí  Sí  Sí  Laboratorio + biopsias  Sí 

La figura 2 describe los hallazgos de prevalencia de adenomas colorrectales. Se incluyó en el presente metaanálisis un total de 1,049 pacientes. No se observó una heterogeneidad significativa (I2=26%). No hubo incremento en la prevalencia de adenoma colorrectal entre los pacientes con enfermedad celiaca al compararse con los controles (RM: 0.94 [0.65-1.38]). La prevalencia combinada de adenomas entre los pacientes con enfermedad celiaca fue del 12.53%, mientras que fue del 13.48% en los controles. Se valoró la prevalencia de adenomas avanzados únicamente en los estudios de Pereyra et al.26 y Lebwohl et al.25: este tipo de lesión se definió en ambos análisis como cualquier adenoma con un componente velloso predominante y/o displasia de alto grado y/o tamaño >10mm. No hubo diferencia significativa en la prevalencia de adenomas avanzados (RM: 0.97 [0.48-1.97]), como se muestra en la figura 3. Debe notarse que solo el estudio por Pereyra et al.26 contempló el posible enlace entre adherencia a la dieta y riesgo de adenoma colorrectal, mostrando que existía una prevalencia más alta de adenoma avanzado en los pacientes con enfermedad celiaca con una adherencia pobre a una dieta libre de gluten.

Figura 2.
(0,2MB).

Forest plot mostrando el riesgo combinado de adenomas colorrectales entre los pacientes con enfermedad celiaca y los controles.

Figura 3.
(0,2MB).

Forest plot mostrando el riesgo combinado de adenomas colorrectales avanzados entre los pacientes con enfermedad celiaca y los controles.

Discusión y conclusión

De acuerdo con los resultados de nuestro metaanálisis, la enfermedad celiaca no se asocia con un riesgo incrementado de adenomas colorrectales. Esto coincide con los hallazgos de otros estudios que valoraron el posible enlace entre la enfermedad celiaca y el cáncer colorrectal.

Como se mencionó anteriormente, la enfermedad celiaca tiene un riesgo bien establecido para el desarrollo de ciertas enfermedades neoplásicas, aun aquellas que no necesariamente están localizadas en el intestino delgado. Tal es el caso del carcinoma de células escamosas esofágicas27 o el carcinoma de la cavidad oral28. Sin embargo, el riesgo para neoplasia colorrectal no ha mostrado resultados significativos en los análisis de los estudios observacionales disponibles.

Pueden hacerse algunas observaciones interesantes de los resultados de nuestro metaanálisis. Primero, hubo una tasa de detección de adenoma considerablemente baja entre los pacientes con enfermedad celiaca y los controles saludables (12.53 y 13.48%, respectivamente), dado que la edad promedio de la población estudiada fue mayor de 50 años. De acuerdo con estudios publicados anteriormente, la prevalencia de adenomas colorrectales en la población de riesgo estándar es más alta29. Esto genera las siguientes dos preguntas: ¿Fueron seleccionados adecuadamente los grupos de controles de los estudios incluidos en el presente metaanálisis? ¿Fue precisa la prevalencia combinada de adenoma colorrectal encontrada en el grupo con enfermedad celiaca?

Uno de los aspectos más difíciles de los estudios de casos y controles es la selección de un grupo de controles adecuado. La baja prevalencia de adenomas colorrectales en los grupos de controles de los 3 estudios analizados deja claro que pudo haber existido un potencial sesgo. Consecuentemente, si la tasa de detección de adenomas en el grupo de pacientes con enfermedad celiaca fuera comparada con la tasa de detección de adenomas en estudios publicados anteriormente, se encontraría entonces una prevalencia significativamente más baja entre pacientes con enfermedad celiaca. Si esto es secundario a un verdadero riesgo de adenoma colorrectal más bajo entre pacientes con enfermedad celiaca —quizá debido a sus modificaciones de dieta— o a una sesgada prevalencia de adenomas en el grupo con enfermedad celiaca, no se sabe.

Otra observación interesante es que solamente Pereyra et al.26 consideraron la adherencia a una dieta libre de gluten como factor potencial que podría tener un rol en la modificación del riesgo para desarrollar adenomas colorrectales entre los sujetos con enfermedad celiaca. La gran mayoría de pacientes incluidos en el presente metaanálisis ya habían sido diagnosticados y tratados —un aspecto que podría tener un rol principal en la reducción de riesgo para neoplasia colorrectal—. De hecho, Pereyra et al. encontraron que una adherencia baja a una dieta libre de gluten era asociada de manera independiente con la presencia de adenomas (RM: 6.78 [1.39-33.2]). Con la evidencia que actualmente hay disponible, es imposible determinar si una dieta libre de gluten tiene un rol protector en esta cuestión.

Las preguntas formuladas en los párrafos anteriores pueden responderse potencialmente al considerar los estudios que evalúan el riesgo de adenomas colorrectales en pacientes adultos con enfermedad celiaca no tratada, o que fueron sometidos a colonoscopia inmediatamente después de iniciar el tratamiento para la enfermedad celiaca. Hasta donde sabemos, no existe un estudio aún que siga este tipo de diseño. Otro enfoque interesante sería realizar un estudio longitudinal basado en poblaciones que trate el tema, como anteriormente se ha hecho de otros aspectos relacionados con los pacientes con enfermedad celiaca. También es importante resaltar la naturaleza retrospectiva de los estudios incluidos en nuestro metaanálisis, y las limitantes lógicas inherentes en dicho diseño. Quizá la limitante más relevante fue el hecho de que otros riesgos para adenoma colorrectal, como tabaquismo, obesidad y diabetes, por mencionar algunos, no se contemplaron30. Tal información es vital para tener un conocimiento completo del riesgo inicial y potenciales factores de confusión que podrían tanto subestimar como sobrestimar la prevalencia de adenomas colorrectales.

La fortaleza principal de nuestro metaanálisis fue que resumió el análisis combinado de los 3 estudios los cuales, individualmente, poseían un tamaño de muestra algo limitado. Adicionalmente, describió las limitantes anteriormente mencionadas de la literatura médica existente sobre este tema específico, resaltando la necesidad de un abordaje diferente para responder las preguntas planteadas. En conclusión, la evidencia actualmente disponible no muestra un riesgo incrementado para adenomas colorrectales entre los pacientes con enfermedad celiaca, enfatizando la necesidad de más información para determinar de manera precisa la verdadera naturaleza de esta potencial asociación.

Responsabilidades éticasProtección de personas y animales

Los autores declaran que para esta investigación no se han realizado experimentos en seres humanos ni en animales.

Confidencialidad de los datos

Los autores declaran que en este artículo no aparecen datos de pacientes.

Derecho a la privacidad y consentimiento informado

Los autores declaran que en este artículo no aparecen datos de pacientes.

Financiación

No se recibió patrocinio de ningún tipo para llevar a cabo este artículo/estudio.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que no existe ningún conflicto de interés.

Referencias
[1]
A. Fasano,C. Catassi
Clinical practice. Celiac disease
N Engl J Med., 367 (2012), pp. 2419-2426 http://dx.doi.org/10.1056/NEJMcp1113994
[2]
N.R. Reilly,A. Fasano,P.H. Green
Presentation of celiac disease
Gastrointest Endosc Clin N Am., 22 (2012), pp. 613-621 http://dx.doi.org/10.1016/j.giec.2012.07.008
[3]
G. Malamut,C. Cellier
Complications of coeliac disease
Best Pract Res Clin Gastroenterol., 29 (2015), pp. 451-458 http://dx.doi.org/10.1016/j.bpg.2015.05.005
[4]
S. Ondrejka,D. Jagadeesh
Enteropathy-associated T-cell lymphoma
Curr Hematol Malig Rep., 11 (2016), pp. 504-513 http://dx.doi.org/10.1007/s11899-016-0357-7
[5]
Y. Han,W. Chen,P. Li
Association between coeliac disease and risk of any malignancy and gastrointestinal malignancy: A meta-analysis
Medicine (Baltimore)., 94 (2015), pp. e 1612
[6]
D. Lieberman,U. Ladabaum,M. Cruz-Correa
Screening for colorectal cancer and evolving issues for physicians and patients: A review
JAMA., 316 (2016), pp. 2135-2145 http://dx.doi.org/10.1001/jama.2016.17418
[7]
J.S. Lin,M.A. Piper,L.A. Perdue
Screening for colorectal cancer: Updated evidence report and systematic review for the US Preventive Services Task Force
JAMA., 315 (2016), pp. 2576-2594 http://dx.doi.org/10.1001/jama.2016.3332
[8]
D.F. Stroup,J.A. Berlin,S.C. Morton
Meta-analysis of observational studies in epidemiology: A proposal for reporting
JAMA., 283 (2000), pp. 2008-2012
[9]
A. Stang
Critical evaluation of the Newcastle-Ottawa scale for the assessment of the quality of non-randomized studies in meta-analyses
Eur J Epidemiol., 25 (2010), pp. 603-605 http://dx.doi.org/10.1007/s10654-010-9491-z
[10]
R. González,L. Pereyra,A. Mohaidle
Celiac disease and risk of colorectal neoplasia
Acta Gastroenterol Latinoam., 42 (2012), pp. 87-91
[11]
R. Gonzalez,L. Pereyra,A. Mohaidle
Risk factors for colorectal neoplasia in patients with celiac disease: A multicentric study
Gastroenterology., 144 (2013), pp. S251
[12]
T. Ilus,K. Kaukinen,L.J. Virta
Incidence of malignancies in diagnosed celiac disease patients: A population-based estimate
Am J Gastroenterol., 109 (2014), pp. 1471-1477 http://dx.doi.org/10.1038/ajg.2014.194
[13]
U. Volta,O. Vicentini,F. Quintarelli,Collaborating Centers of the Italian Registry of the Complications of Celiac Disease
Low risk of colon cancer in patients with celiac disease
Scand J Gastroenterol., 49 (2014), pp. 564-568 http://dx.doi.org/10.3109/00365521.2014.893012
[14]
L.A. Anderson,S.A. McMillan,R.G. Watson
Malignancy and mortality in a population-based cohort of patients with coeliac disease or ‘gluten sensitivity’
World J Gastroenterol., 13 (2007), pp. 146-151
[15]
T.R. Card,J. West,G.K. Holmes
Risk of malignancy in diagnosed coeliac disease: A 24-year prospective, population-based, cohort study
Aliment Pharmacol Ther., 20 (2004), pp. 769-775 http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2036.2004.02177.x
[16]
P. Elfström,F. Granath,W. Ye
Low risk of gastrointestinal cancer among patients with celiac disease, inflammation or latent celiac disease
Clin Gastroenterol Hepatol., 10 (2012), pp. 30-36 http://dx.doi.org/10.1016/j.cgh.2011.06.029
[17]
J.D. Godfrey,T.L. Brantner,W. Brinjikji
Morbidity and mortality among older individuals with undiagnosed celiac disease
Gastroenterology., 139 (2010), pp. 763-769 http://dx.doi.org/10.1053/j.gastro.2010.05.041
[18]
M.J. Grainge,J. West,M. Solaymani-Dodaran
The long-term risk of malignancy following a diagnosis of coeliac disease or dermatitis herpetiformis: A cohort study
Aliment Pharmacol Ther., 35 (2012), pp. 730-739 http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2036.2012.04998.x
[19]
P.H. Green,A.T. Fleischauer,G. Bhagat
Risk of malignancy in patients with celiac disease
Am J Med., 115 (2003), pp. 191-195
[20]
S. Lohi,M. Mäki,J. Montonen
Malignancies in cases with screening-identified evidence of coeliac disease: A long-term population-based cohort study
[21]
M. Viljamaa,K. Kaukinen,E. Pukkala
Malignancies and mortality in patients with coeliac disease and dermatitis herpetiformis: 30-year population-based study
Dig Liver Dis., 38 (2006), pp. 374-380 http://dx.doi.org/10.1016/j.dld.2006.03.002
[22]
J. West,R.F. Logan,C.J. Smith
Malignancy and mortality in people with coeliac disease: Population based cohort study
[23]
J. Askling,M. Linet,G. Gridley
Cancer incidence in a population-based cohort of individuals hospitalized with celiac disease or dermatitis herpetiformis
Gastroenterology., 123 (2002), pp. 1428-1435
[24]
W. Dickey
Colon neoplasia co-existing with coeliac disease in older patients: Coincidental, probably; important, certainly
Scand J Gastroenterol., 37 (2002), pp. 1054-1056
[25]
B. Lebwohl,E. Stavsky,A.I. Neugut
Risk of colorectal adenomas in patients with celiac disease
Aliment Pharmacol Ther., 32 (2010), pp. 1037-1043 http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2036.2010.04440.x
[26]
L. Pereyra,R. Gonzalez,A. Mohaidle
Risk of colorectal neoplasia in patients with celiac disease: A multicenter study
J Crohns Colitis., 7 (2013), pp. e672-e677 http://dx.doi.org/10.1016/j.crohns.2013.06.005
[27]
U. Ribeiro,M.C. Posner,A.V. Safatle-Ribeiro
Risk factors for squamous cell carcinoma of the oesophagus
Br J Surg., 83 (1996), pp. 1174-1185
[28]
H.J. Freeman
Malignancy in adult celiac disease
World J Gastroenterol., 15 (2009), pp. 1581-1583
[29]
M.F. Kaminski,J. Regula,E. Kraszewska
Quality indicators for colonoscopy and the risk of interval cancer
N Engl J Med., 362 (2010), pp. 1795-1803 http://dx.doi.org/10.1056/NEJMoa0907667
[30]
D.A. Corley,C.D. Jensen,A.R. Marks
Adenoma detection rate and risk of colorectal cancer and death
N Engl J Med., 370 (2014), pp. 1298-1306 http://dx.doi.org/10.1056/NEJMoa1309086
Copyright © 2018. Asociación Mexicana de Gastroenterología
Idiomas
Revista de Gastroenterología de México

Suscríbase al Newsletter

Opciones de artículo
Herramientas
es en
Política de cookies Cookies policy
Utilizamos cookies propias y de terceros para mejorar nuestros servicios y mostrarle publicidad relacionada con sus preferencias mediante el análisis de sus hábitos de navegación. Si continua navegando, consideramos que acepta su uso. Puede cambiar la configuración u obtener más información aquí. To improve our services and products, we use "cookies" (own or third parties authorized) to show advertising related to client preferences through the analyses of navigation customer behavior. Continuing navigation will be considered as acceptance of this use. You can change the settings or obtain more information by clicking here.