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Disponible online el 16 de julio de 2025
Prevalencia e importancia de la enfermedad periodontal en pacientes con enfermedad hepática esteatósica asociada a disfunción metabólica (MASLD) en Veracruz
Prevalence and importance of periodontal disease in patients with metabolic dysfunction-associated steatotic liver disease (MASLD) in Veracruz
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L. Roesch-Ramosa,
, D.N. Guzmán-Uzcangab, S. Nolasco-Politob, S. Pérez-Péreza, F. Moreno-Marína, R.M. Franciscoc, H.R. Ordaz-Álvarezc, F.B. Roesch-Dietlenc, J.M. Remes-Trochec, A.D. Cano-Contrerasc
a Departamento de Rehabilitación Oral, Facultad de Odontología, Universidad Veracruzana, Campus Veracruz-Boca del Río, Veracruz, México
b Facultad de Medicina, Universidad Veracruzana, Campus Veracruz-Boca del Río, Veracruz, México
c Departamento de Gastroenterología, Instituto de Investigaciones Médico-Biológicas, Universidad Veracruzana, Campus Veracruz-Boca del Río, Veracruz, México
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Recibido 01 Abril 2025. Aceptado 24 Mayo 2025
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Tabla 1. Características antropométricas y comorbilidades asociadas del grupoA (pacientes con MASLD) y grupoB (controles sanos)
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Tabla 2. Resultados de la elastografía hepática de transición con Fibroscan en sujetos con MASLD
Tablas
Tabla 3. Comparación de los resultados del cuestionario de percepción de enfermedad periodontal en sujetos con MASLD y el grupo control
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Tabla 4. Comparación de frecuencia de enfermedad periodontal en sujetos con MASLD y el grupo control
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Tabla 5. Muestra la distribución de la gravedad de la esteatosis en los pacientes con enfermedad periodontal
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Tabla 6. Distribución de la gravedad de la fibrosis en los pacientes con enfermedad periodontal
Tablas
Tabla 7. Medición del grado de halitosis y clasificación del grado de halitosis por halitometría en sujetos con MASLD y el grupo control
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Tabla 8. Resultados de la miniencuesta para evaluar la calidad de la ingesta alimentaria (Mini-ECCA) en sujetos con MASLD y el grupo control
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Tabla 9. Puntaje total de calidad de vida en general y en las subescalas de actividad, aspectos emocionales, cansancio, síntomas sistémicos y preocupación
Tablas
Tabla 10. Correlaciones entre la presencia de MASLD con datos antropométricos, escalas CLDQ-NAFLD y el periodontograma detallado
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Resumen
Introducción

Los pacientes con esteatosis hepática metabólica (MASLD) presentan mayor incidencia de enfermedades periodontales. Ambas condiciones están relacionadas con disbiosis de la microbiota oral e intestinal que condiciona inflamación sistémica. En nuestra población no se han documentado la frecuencia y la importancia de esta asociación.

Objetivo Determinar la prevalencia de la enfermedad periodontal en pacientes con MASLD atendidos en un centro de referencia en Veracruz.

Material y métodos

Estudio prospectivo transversal, comparativo y analítico en pacientes con MASLD, comparado con un grupo de sujetos sanos. Se analizaron las características antropométricas, el grado de esteatosis hepática, la afectación odontológica y la calidad de vida. El análisis estadístico incluyó medidas de tendencia central, dispersión, frecuencias y porcentajes; se compararon ambos grupos mediante la prueba t de Student o Wilcoxon y chi-cuadrado y correlaciones con Pearson o Spearman, utilizando el programa SPSS-5.

Resultados

Se estudiaron 37 pacientes con MASLD, edad promedio de 56.3±12.3 años, 70.3% mujeres, IMC 34.2±5.9. Presentaron gingivitis el 18.9% y periodontitis el 81.1% (p<0.0001) comparado con un grupo control (promedio de edad 54.6±9.8 años, 65.5% mujeres, IMC 28.7±5.7), donde la gingivitis fue del 13.8% y la periodontitis del 37.9%. Se encontró correlación significativa entre el grado de esteatosis y enfermedad periodontal (r=0.412, p=0.003), sin diferencias en la calidad de la alimentación (r=−0.037, p=0.798), aunque el 36.9% de los casos reportaron afectación de la calidad de vida.

Conclusiones

Los resultados evidencian elevada prevalencia de enfermedad periodontal en pacientes con MASLD, impactando negativamente su calidad de vida, lo que sugiere la necesidad de un manejo integral.

Palabras clave:
Esteatosis hepática metabólica
Enfermedad periodontal
Asociación
Importancia
Abstract
Introduction

Patients with metabolic dysfunction-associated steatotic liver disease (MASLD) have a higher incidence of periodontal disease. Both conditions are related to the oral and gut microbiota dysbiosis that conditions systemic inflammation. In our population, the frequency and importance of that association have not been documented.

Aim To determine the prevalence of periodontal disease in patients with MASLD treated at a referral center in Veracruz.

Material and methods

A prospective, comparative, analytic, cross-sectional study was conducted on patients with MASLD and a group of healthy controls. Anthropometric characteristics, liver steatosis grade, dental involvement, and quality of life were analyzed. The statistical analysis included measures of central tendency and dispersion, as well as frequency and percentage. The two groups were compared using the Student&apos;s t test or Wilcoxon test, the chi-square test, and the Pearson or Spearman correlations, employing the SPSS-5 program.

Results

Thirty-seven patients with MASLD were studied. Mean patient age was 56.3±12.3 years, 70.3% were women, and mean BMI was 34.2±5.9. A total of 18.9% of patients presented with gingivitis and 81.1% with periodontitis (P<.0001), compared with the controls (mean age 54.6±9.8 years, 65.5% women, BMI 28.7±5.7), in which 13.8% had gingivitis and 37.9% periodontitis. Steatosis grade and periodontal disease were significantly correlated (r=0.412, P=.003), with no differences in food quality (r=−0.037, P=.798); 36.9% of patients reported a decrease in quality of life.

Conclusions

Our results showed an elevated prevalence of periodontal disease in patients with MASLD that negatively impacted quality of life, suggesting the need for comprehensive management.

Keywords:
Metabolic dysfunction-associated
Steatotic liver disease
Periodontal disease
Association
Significance
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Introducción

La esteatosis hepática metabólica (MASLD) es una entidad de alta prevalencia a nivel mundial, estimándose su frecuencia entre el 20-25% de la población adulta, sobre todo en mujeres entre la 4.ª y 6.ª décadas de la vida, incrementándose hasta 4 a 5 veces en pacientes con obesidad y diabetes. En México, reportes recientes estiman una frecuencia del 17-46%1-7. Su etiopatogenia es compleja, y existe predisposición genética asociada a diversos factores ambientales, como nivel cultural, tipo de alimentación y sedentarismo, entre otros, los cuales ocasionan acúmulo de lípidos en el hepatocito, cuya presentación puede variar desde esteatosis simple, esteatohepatitis, fibrosis y desarrollo de carcinoma8-10. La esteatosis hepática es debida a la síntesis excesiva de triglicéridos de novo, cuyo incremento favorece la síntesis excesiva de colesterol VLDL y, por ende, de triglicéridos con lipoproteínas ricas en triglicéridos (TRL), elementos que circulan afectando diversos órganos, entre ellos el endotelio arterial, desencadenando ateroesclerosis con riesgo de desarrollar enfermedad cardiovascular, cerebral o renal. Así mismo, se ha demostrado que en estos pacientes existe un patrón diferente de microbioma intestinal, cuya disbiosis ocasiona producción de citocinas proinflamatorias y, por ende, un proceso de inflamación crónica de baja intensidad que favorece el desarrollo de fibrosis hepática11-13.

La enfermedad periodontal es una enfermedad inflamatoria crónica de los tejidos periodontales, la cual se ha encontrado asociada a diversos trastornos metabólicos e inflamatorios sistémicos. Desde hace una década, diversos investigadores en el continente asiático han demostrado la asociación de la gingivitis y la periodontitis con la enfermedad cardiovascular, artritis reumatoide, obesidad, diabetes y MASLD, en los cuales se ha demostrado una disbiosis de la microbiota oral con sobrepoblación de Porphyromonas gingivalis, y han sugerido que la enfermedad periodontal tiene efectos adversos sobre la fisiopatología de la enfermedad hepática basados en el concepto que las bacterias periodontopáticas se asocian con elevada frecuencia a MASLD. Así mismo, se ha señalado que la severidad de la MASLD condiciona una menor respuesta al tratamiento de las odontopatías, y que su manejo oportuno mejora los parámetros bioquímicos del funcionamiento hepático y la calidad de vida de estos pacientes14-20.

Debido a que en nuestro país la obesidad y la diabetes son enfermedades de alta prevalencia y de que su asociación con las enfermedades periodontales es poco conocida, consideramos de interés realizar la presente investigación, con la finalidad de estudiar su frecuencia y conocer la afectación de la calidad de vida en estos pacientes.

Material y métodos

Estudio prospectivo descriptivo, transversal y analítico que compara la prevalencia de enfermedad periodontal en pacientes con MASLD (grupoA) y una población de sujetos control sin MASLD (grupoB) atendidos de manera consecutiva en los servicios de Gastroenterología del Instituto de Investigaciones Médico-Biológicas y de la Clínica de Atención Odontológica de la Facultad de Odontología de la Universidad Veracruzana en Veracruz, México.

Determinación de la muestra

Se realizó muestreo no probabilístico por conveniencia durante el periodo comprendido entre enero de 2023 y diciembre de 2024.

Criterios de inclusión, exclusión y eliminación

Se incluyeron sujetos mexicanos mayores de 18años de ambos sexos que aceptaron voluntariamente participar previa firma de consentimiento informado. Se excluyeron aquellos sujetos con enfermedades crónicas y metabólicas descontroladas, portadores de prótesis dental total, tratamiento de ortodoncia, discapacidad cognitiva y/o motora que impidiera comprender el protocolo de estudio. Se eliminaron los sujetos con un programa de evaluación incompleto y con registro duplicado.

IntervencionesCaracterísticas antropométricas

Se registró edad, sexo biológico, peso ponderal, talla, índice de masa corporal (IMC) y comorbilidades asociadas.

Determinación de MASLD

Se basó en la evidencia de esteatosis hepática por métodos de imagen más la presencia de un factor de riesgo cardiometabólico (dislipidemia, circunferencia de cintura >102/88cm, hipertensión arterial [HTA] >130/85mmHg, glucemia >100-125mg/dl, HbA1c de 5.7 a 6.4% o modelo homeostático para evaluar la resistencia a la insulina >2.5, proteínaC reactiva >2mg/dl). A todos los casos con MASLD se les realizó elastografía hepática de transición (Fibroscan®), determinándose los niveles de esteatosis mediante el parámetro de atenuación controlada (CAP), en base a los puntos de cohorte propuestos por Karlas et al.21 para clasificarlos de S0 a S3. El grado de fibrosis se determinó en kilopascales (kPa), y se clasificó de F0 a F4 de acuerdo con la escala METAVIR.

Valoración odontológica

Aplicación del cuestionario periodontal para conocer la percepción del paciente respecto a su salud oral y realización de periodontograma detallado para determinar la existencia de enfermedad periodontal (gingivitis y/o periodontitis) y clasificarla en leve, moderada, severa y avanzada. También se realizó determinación del grado de halitosis por halitómetro (Breath Checker®), clasificando su intensidad desde ausencia hasta severa contabilizados de grado 1 a 4.

Evaluación de la calidad de la ingesta alimentaria

Se utilizó la encuesta Mini-ECCA, que consta de 12 ítems que evalúan la calidad y la cantidad de alimentos y bebidas que consume el sujeto y permite calificarla en muy buena (10-12), buena (7-9), baja (4-6) y muy baja (1-3)7.

Evaluación de la calidad de vida

Se aplicó el Cuestionario sobre Enfermedades hepáticas crónicas-Enfermedad hepática Grasa No Alcohólica (CLDQ-NAFLD), que contiene 36 preguntas, las cuales analizan síntomas abdominales, actividad, área emocional, fatiga, síntomas sistémicos y preocupación. Se clasifica en mala (de 36-107 puntos), regular (108-179 puntos) y buena (180-252 puntos).

Análisis estadístico

Las variables numéricas se reportaron con medidas de tendencia central y de dispersión, mientras que las variables categóricas se reportaron con frecuencia y porcentaje. La distribución de los datos se evaluó con la prueba de Kolmogorov-Smirnov y la homocedasticidad con la prueba de Levene. Para la comparación entre grupos se utilizó la prueba t de Student o el test de Wilcoxon para variables numéricas, mientras que para las categóricas chi cuadrado o exacto de Fisher, según correspondió. Las correlaciones se evaluaron con la prueba de Spearman, y de acuerdo con el valor de p<0.05 se realizó un análisis de regresión logística. El análisis estadístico se llevó a cabo en el software SPSS versión 27.

Resultados

Se estudió un grupo de 82 sujetos, de los cuales se eliminaron 16 por no cumplir los criterios de inclusión y 4 por un registro incompleto, por lo cual la cohorte fue de 66 casos, de ellos 37 con diagnóstico de MASLD (grupoA) y 29 controles sanos (grupoB).

Características antropométricas y comorbilidades asociadas

La mediana de edad del grupoA fue de 56.3±12.3 años (rango 19-88), mientras que en el grupoB fue de 54.6±9.8 años (rango 21-88) (p=0.578). El rango de edad más frecuente en ambos grupos correspondió a la sexta y séptima décadas de vida, con 23 casos (62.1%) en el grupoA y 13 casos (44.9%) en el grupoB (p=0.054). El sexo biológico predominante en ambos grupos fue femenino, el IMC promedio del grupo de pacientes con MASLD fue de 34.2±5.9kg/m2, en comparación con 28.7±5.7kg/m2 en el grupo control (p<0.005). En el grupoA predominó la obesidad gradoI yII en 25 casos (67.6%), mientras que en el grupoB, 18 casos (82.0%) presentaron peso normal o sobrepeso (p<0.0022); el resto de las comorbilidades asociadas se reportan en la tabla 1.

Tabla 1.

Características antropométricas y comorbilidades asociadas del grupoA (pacientes con MASLD) y grupoB (controles sanos)

Variable  Grupo AMASLDn=37  Grupo BControln=29 
Edad (años)  56.3±12.3  54.6±9.8 (21-88)  0.578 
20-29, n (%)  1 (2.7)  8 (27.6)   
30-39, n (%)  5 (13.5)  4 (13.7)  0.054 
40-49, n (%)  6 (16.2)  2 (6.9)   
50-59, n (%)  14 (37.8)  7 (24.2)   
60-69, n (%)  9 (24.3)  6 (20.7)   
70 y más, n (%)  2 (5.4)  2 (6.9)   
Sexo n (%)
Mujer  26 (70.3)  19 (65.5)  0.799 
Hombre  11 (29.7)  10 (34.5)   
IMC (kg/m2)  34.2±5.9  28.7±5.7  0.005 
Peso normal, n (%)  2 (5.4)  11 (37.9)   
Sobrepeso,n (%)  5 (13.5)  7 (24.1)  0.022 
Obesidad I, n (%)  15 (40.6)  6 (20.8)   
Obesidad II, n (%)  10 (27.0)  3 (10.3)   
Obesidad III, n (%)  5 (13.5)  2 (6.9)   
Comorbilidades asociadas, n (%)  32 (82.6)  14 (48.3)  0.018 
Obesidad  20 (90.1)  6 (20.7)  0.005 
Hipertensión arterial esencial  14 (37.8)  3 (10.3)  0.214 
Diabetes  12 (32.4)  1 (3.4)  0.052 
Cardiopatía  2 (5.4)  0 (0%)  0.860 
Enfermedad renal  4 (10.8)  4 (13.8)  0.185 
Síndrome de intestino irritable  21 (56.8)  1 (3.4)  0.016 
Dispepsia  5 (13.5)  1 (3.4)  0.484 
Enfermedad por reflujo gastroesofágico  17 (45.9)  10 (34.5)  0.199 

IMC: índice de masa corporal; MASLD: esteatosis hepática metabólica.

Elastografía hepática

La elastografía hepática corroboró esteatosis hepática en los 37 sujetos (100.0%) del grupoA, encontrándose grado S1 en 10 casos (27.3%), S2 en 5 (13.5%) y S3 en 22 (59.5%). En 22 casos (59.5%) con MASLD no existió evidencia de fibrosis hepática, y en los 15 restantes (40.5%) presentaron F1 2 (5.4%), F2 8 (21.6%), F3 3 (8.1%) y F4 2 (5.4%) (tabla 2).

Tabla 2.

Resultados de la elastografía hepática de transición con Fibroscan en sujetos con MASLD

Grado de esteatosis y fibrosis por Fibroscan  MASLDn=37 
Esteatosis hepática, n (%)
S1  10 (27.3) 
S2  5 (13.5) 
S3  22 (59.5) 
Fibrosis hepática, n (%)
F0  22 (59.5) 
F1  2 (5.4) 
F2  8 (21.6) 
F3  3 (8.1) 
F4  2 (5.4) 

MASLD: esteatosis hepática metabólica.

Valoración odontológica

En el grupoA la percepción de enfermedad periodontal reveló los siguientes resultados: sangrado de las encías 19 (51.4%), mal sabor de boca 18 (48.6%), percepción de halitosis 16 (43.2%) y sensibilidad dental 16 (43.2%). En el grupoB, percepción de halitosis 13 (44.83%), sensibilidad dental y sangrado de encías 11 (37.9%) y mal sabor de boca 11 (37.9%), sin que existiera diferencia significativa entre ambos grupos, como puede apreciarse en la tabla 3.

Tabla 3.

Comparación de los resultados del cuestionario de percepción de enfermedad periodontal en sujetos con MASLD y el grupo control

Variable  MASLDn=37  Grupo controln=29 
Cuestionario de percepción de enfermedad periodontal
Sangrado de encías, n (%)  19 (51.4)  11 (37.9)  0.458 
Mal sabor de boca, n (%)  18 (48.6)  11 (37.9)  0.571 
Percepción de halitosis, n (%)  16 (43.2)  13 (44.83)  0.273 
Espacio interdental, n (%)  23 (62.2)  19 (65.5)  0.760 
Dientes largos, n (%)  6 (16.2)  14 (20.7)  0.744 
Sensibilidad dental, n (%)  16 (43.2)  13 (37.9)  0.830 
Movilidad dental, n (%)  2 (5.4)  6 (20.7)  0.106 

MASLD: esteatosis hepática metabólica.

La evaluación del odontograma mostró presencia de enfermedad periodontal (gingivitis y/o periodontitis) en los 37 pacientes (100.0%) del grupoA, mientras que en el grupoB se encontró en 15 pacientes (61.7%). La alteración más frecuente fue la periodontitis: 30 (81.1%) y 11 (37.9%) en ambos grupos, respectivamente. La periodontitis tuvo mayor severidad en los pacientes con MASLD, siendo avanzada en 15 (50%), mientras que en los controles solo la presentaron 2 (6.9%) (p=0.0001) (tabla 4).

Tabla 4.

Comparación de frecuencia de enfermedad periodontal en sujetos con MASLD y el grupo control

Variable  MASLDn=37  Grupo controln=29 
Enfermedad periodontal
Gingivitis n (%)  7 (18.9)  4 (13.8)   
Periodontitis n (%)  30 (81.1)  11 (37.9)   
Ausente  0 (0.0)  10 (34.5)  0.0001 
Inicial  7 (23.3)  1 (3.5)   
Moderada  5 (16.7)  3(10.3)   
Severa  3 (10.0)  2 (6.9)   
Avanzada  15 (50.0)     

MASLD: esteatosis hepática metabólica.

El grupo de edad con mayor prevalencia de enfermedad periodontal en MASLD fue el de 50-59años, con 15 casos (40.5%), seguido del de 60 a 69años, con 8 casos (21.6%), y los 13 restantes (35.1%) en el resto de los grupos (fig. 1).

Figura 1.

Relación de edad en pacientes con MASLD y enfermedad periodontal.

MASLD: esteatosis hepática metabólica.

Se realizó un subanálisis en pacientes con MASLD con diabetes mellitus tipo2 y pacientes con MASLD sin diabetes, evidenciándose que la prevalencia de enfermedad periodontal fue del 100%, en comparación con el 78.8% (p=0.254) del grupo con MASLD sin diabetes mellitus tipo2; así mismo, observamos diferencias en la presencia de halitosis extrema (100% vs 78.1%, p=0.718) y problemas gingivales (40% vs 21.2%, p=0.357). Sin embargo, los resultados no fueron estadísticamente significativos.

En relación con el grado de esteatosis, en los 7 pacientes con gingivitis fue grado S1 1 (14.3%), S2 1 (14.3%) y S3 5 (71.4%), mientras que en pacientes con periodontitis fue grado S1 9 (30.0%), S2 4 (13.3%) y S3 17 (56.4%) (tabla 5).

Tabla 5.

Muestra la distribución de la gravedad de la esteatosis en los pacientes con enfermedad periodontal

EnfermedadperiodontalGrado de esteatosis
S1=248 - 267  S2=268 - 279  S3=>280   
Gingivitis  1 (14.3%)  1 14.3%)  5 (71.4%) 
Periodontitis  9 (30.00%)  4 (13.3%)  17 (56.4%)  30 
Total  10  22  37 

El grado de fibrosis en pacientes con gingivitis fue F2 en un solo caso (14.3%), mientras que en pacientes con periodontitis fue F0 16 (53.4%), F1 2 (6.7%), F2 7 (23.3%), F3 3 (10.0%) y F4 2 (6.7%) (tabla 6).

Tabla 6.

Distribución de la gravedad de la fibrosis en los pacientes con enfermedad periodontal

Enfermedad periodontalGrado de fibrosisTotal
F0=≤ 6.5  F1=6.5-6.9  F2=7-7.9  F3=8-10  F4=10.1-15 
Gingivitis  6 (26.27  1 (14.3%) 
Periodontitis  16 (53.3%)  2 (6.7%)  7 (23.3%)  3 (10.0%)  2 (6.7%)  30 
Total  22  37 

Se registró halitosis en todos los pacientes del grupoA, clasificándose como severa o extrema en 5 (13.9%) y 31 (83.8%), mientras que en el grupoB no se detectó halitosis en 6 casos (20.7%), leve en 9 (31%), moderada en 5 (17.3%) y severa o extrema en solo 9 casos (31%) (p=0.005) para todo el grupo (tabla 7).

Tabla 7.

Medición del grado de halitosis y clasificación del grado de halitosis por halitometría en sujetos con MASLD y el grupo control

Variable  MASLDn=37  Grupo controln=29 
Evaluación de la halitometría
Ausencia de halitosis  0 (0)  6 (20.7)   
Leve  0 (0)  9 (31.0)   
Moderada  1 (2.8)  5 (17.3)  0.005 
Severa  5 (13.9)  2 (6.9)   
Extrema  31 (83.8)  7 (24.1)   

MASLD: esteatosis hepática metabólica.

Calidad de la alimentación

La aplicación del cuestionario Mini-ECCA reveló un puntaje de 7.5±2.3 en los pacientes con MASLD, y de 6.4±2.8 en el grupo control (p=0.199). Tuvieron muy buena o buena calidad de alimentación 25 (67.6%); 12 (41.1%), 9 (24.3%) y 13 (44.8%), calidad baja, y 3 (8.1%) y 4 (13.8%) muy baja calidad, respectivamente, para los grupos con MASLD y sujetos control (p=0.325). No se encontraron diferencias estadísticamente significativas en los puntajes y en la clasificación de la calidad de la alimentación (tabla 8).

Tabla 8.

Resultados de la miniencuesta para evaluar la calidad de la ingesta alimentaria (Mini-ECCA) en sujetos con MASLD y el grupo control

Variable  MASLDn=37  Grupo controln=29 
Mini-ECCA
Puntaje del cuestionario Mini-ECCA  7.5±2.3  6.4±2.8  0.199 
Calidad de la alimentación       
Muy buena  10 (27.0%)  4 (13.8%)  0.325 
Buena  15 (40.6%)  8 (27.6%)   
Baja  9 (24.3%)  13 (44.8%)   
Muy baja  3 (8.1%)  4 (13.8%)   

ECCA: encuesta de calidad de consumo alimentario; MASLD: esteatosis hepática metabólica.

Calidad de vida

La calidad de vida en pacientes con MASLD fue considerada como buena en 23 casos (62.2%), regular en 12 (32.4%) y mala en 2 (5.4%) (fig. 2).

Figura 2.

Calidad de vida en pacientes con MASLD, resultado de la aplicación del cuestionario CLDQ-NAFLD.

CLDQ-NAFLD: cuestionario sobre enfermedades hepáticas crónicas-enfermedad hepática grasa no alcohólica; MASLD: esteatosis hepática metabólica.

En los resultados del cuestionario CLDQ-NAFLD encontramos un puntaje total de 198 (158.5-209) en el grupo de pacientes con MASLD y de 209 (189-230) en el grupo control (p=0.036). Existió diferencia estadísticamente significativa en las subescalas de actividad (26 [19.5-30] vs 34 [31-35], p0.0001), síntomas sistémicos (33 [26-36] vs 37 [31-40], p=0.018) y preocupación (37 [29.5-43] vs 49 [41-56], p=0.0001), mientras que encontramos en las subescalas aspectos emocionales 51 (39-57) vs 49 (45-56) (p=0.785) y cansancio 29.4±7.8 vs 31±6.0 (p=0.426). Adicionalmente, en ambos grupos se encontraron síntomas abdominales en 15 casos (12-20) en pacientes con MASLD y 18 (14-21) en sujetos sanos (p=0.289) (tabla 9).

Tabla 9.

Puntaje total de calidad de vida en general y en las subescalas de actividad, aspectos emocionales, cansancio, síntomas sistémicos y preocupación

Variable  MASLDn=37  Grupo controln=29 
Cuestionario CLDQ-NAFLD
Puntaje total de Calidad de Vida  198 (158.5-309.0)  209 (189-239)  0.036 
Síntomas abdominales  15 (12-20)  18 (14-21)  0.289 
Actividad  26 (19.5-30)  34 (31-35)  0.0001 
Aspectos emocionales  51 (39-57)  49 (45-56)  0.785 
Cansancio  29.4+7.8  31+0.426 
Síntomas sistémicos  33 (26-36)  37 (31-40)  0.018 
Preocupación  37 (29.5-43)  49 (41-56)  0.0001 

CLDQ-NAFLD: cuestionario sobre enfermedades hepáticas crónicas-enfermedad hepática grasa no alcohólica; MASLD: esteatosis hepática metabólica.

Discusión

La esteatosis hepática metabólica (MASLD) se ha convertido en una de las principales causas de enfermedad hepática crónica, con incidencia mundial estimada del 20-25% de la población adulta y con predominio en mujeres, con variaciones en las cinco regiones del mundo. Su prevalencia se ha incrementado en las últimas décadas debido a cambios significativos del estilo de vida que han condicionado un incremento notable en la tasa de obesidad y síndrome metabólico en pacientes predispuestos genéticamente. La prevalencia reportada en población de habla hispana en Estados Unidos y en América Latina supera a las del resto de las regiones19,20. En México se considera un problema de salud, ocupando los primeros lugares tanto en población infantil como adulta, con una frecuencia del 17 al 46%3,6,9.

A partir del año 2010 la relación entre la MASLD y enfermedad periodontal despertó el interés de muchos grupos de investigadores que informaron que la prevalencia del MASLD aumenta con la gravedad de la enfermedad periodontal, y que tener periodontitis avanzada aumenta el riesgo de eventos hepáticos 3-4 veces más que en sujetos normales, así como empeora la calidad de vida de estos pacientes, por lo que se considera de gran importancia establecer la asociación y la gravedad, así como las repercusiones sobre la calidad de vida, que nos permita establecer su manejo multidisciplinario oportuno y efectivo22-25.

Nuestro estudio reveló una elevada frecuencia de enfermedad periodontal en pacientes con MASLD, encontrando periodontitis en el 81.1% y gingivitis en el 37.9%, mientras que en los controles sanos fue del 37.9% y del 13.8%, respectivamente (p=0.0001), cifras similares a grupos asiáticos, quiénes han reportado una tasa del 80.5%24. En nuestro estudio el sexo predominante en ambos grupos fue el femenino: 70.3% y 65.5%, respectivamente, cifra más elevada a lo publicado en las regiones de Norteamérica, Europa y Asia; esto probablemente es debido a la mayor participación voluntaria de esta población y no necesariamente al mayor predominio de sexo; el grupo de edad más afectado fue entre la quinta y la séptima décadas de la vida26,27.

Ambos padecimientos forman parte del síndrome metabólico y comparten factores de riesgo similares28,29. En nuestro grupo encontramos obesidad en el 90.1% (p=0.005), diabetes en el 32.4% (p=0.214) e HAS en el 10.3% (p=0.052), cifras superiores a las del grupo control. Es de interés mencionar que un grupo importante de nuestros pacientes refirieron trastornos del tracto digestivo superior, como dispepsia y enfermedad por reflujo gastroesofágico (p=0.018), pero sobre todo existió una correlación significativa con la presencia de síndrome de intestino irritable con MASLD (OR: 5.2; IC95%: 1.2-21.7; p=0.016) y enfermedad periodontal (OR: 5.6; IC95%: 3.0-10.5; p0.0001) frente a la población general30.

La valoración odontológica mediante la aplicación del cuestionario de enfermedad periodontal evidenció una elevada prevalencia de síntomas odontológicos en los pacientes con MASLD, tales como sangrado de las encías 51.4% (p=0.458), mal sabor de boca 48.6% (p=0.571), percepción de halitosis 43.2% (p=0.273) y sensibilidad dental 43.2% (p=0.830) vs sujetos normales. La cuantificación de la halitosis permitió establecer su presencia en el 100.0% de los pacientes con MASLD, en su mayoría extrema 3.8%, mientras que en el grupo control, aunque se presentó en el 79.3%, fue solo leve o moderada (p=0.005) y el odontograma reveló que el 100.0% de los pacientes con MASLD tuvieron enfermedad periodontal, sobre todo periodontitis en el 81.1% severa, o avanzada en el 60.0%, mientras que en los controles fue del 37.9% y con menor severidad (p=0.00001), encontrando además que la edad de mayor afectación fue entre los 50 y los 69años en el 62.1%, edad superior a lo reportado por diferentes autores21,31,32.

La realización de elastografía hepática nos permitió establecer la correlación entre el grado de esteatosis y fibrosis en pacientes con MASLD con la severidad de la enfermedad periodontal, encontrando esteatosis grado S2 y S3 en el 53% de los casos, con un incremento de la severidad de la enfermedad periodontal entre mayor grado de afectación hepática, así como fibrosis hepática en cerca del 60% en los estadios más avanzados. No existe ningún trabajo publicado en relación con los hallazgos encontrados en nuestro estudio.

La calidad de la alimentación evaluada por el cuestionario Mini-ECCA reveló un puntaje de 7.5±2.3 en los pacientes con MASLD, y de 6.4±2.8 en el grupo control (p=0.199), encontrando solamente calidad baja en el 24.3% y muy baja calidad en el 8.1% de los pacientes del grupoA y en el 44.8% y el 13.8% en el grupoB, sin correlación estadística significativa entre ambos, por lo que consideramos que no fue un factor que influyera en la asociación de MASLD con enfermedad periodontal33-35.

Los resultados obtenidos al evaluar la afectación de la calidad de vida mostraron que en el grupo MASLD se vio afectada en el 37.6%, siendo regular en el 32.4% y mala en el 5.4%. Existe una correlación positiva a favor de MASLD en IMC 0.394 (p=0.004), actividad −0.435 (p=0.001), síntomas sistémicos −0.291(p=0.037), preocupación −0.442 (p=0.001), como se muestra en la tabla 10.

Tabla 10.

Correlaciones entre la presencia de MASLD con datos antropométricos, escalas CLDQ-NAFLD y el periodontograma detallado

Variable  Correlación 
MASLD-IMC  0.394  p = 0.004 
MASLD-Actividad (CLDQ-NAFLD)  −0.435  p = 0.001 
MASLD-Síntomas sistémicos (CLDQ-NAFLD)  −0.291  p = 0.037 
MASLD-Preocupación (CLDQ-NAFLD)  −0.442  p = 0.001 
MASLD-Puntaje total (CLDQ-NAFLD)  −0.288  p = 0.038 
MASLD-Enfermedad periodontal  0.619  p <0.0001 
MASLD-Fase de enfermedad periodontal  0.442  p = 0.001 

CLDQ-NAFLD: cuestionario sobre enfermedades hepáticas crónicas-enfermedad hepática grasa no alcohólica; MASLD: esteatosis hepática metabólica.

Los resultados confirman una fuerte asociación entre MASLD y enfermedad periodontal, sin relación significativa con la presencia de diabetes mellitus, además de una mayor gravedad de la enfermedad periodontal conforme la esteatosis hepática es más severa. Por ello consideramos que es indispensable que su manejo lo realice un grupo multidisciplinario para ofrecer mayor calidad de vida a estos pacientes.

Conclusiones

Los resultados de nuestro estudio revelan una elevada prevalencia de enfermedad periodontal en pacientes con esteatosis hepática metabólica (MASLD). Ambas condiciones comparten una fisiopatogenia relacionada con el síndrome metabólico, especialmente en pacientes con predisposición genética. La forma más común de enfermedad periodontal observada fue la periodontitis. Se identificó un predominio del sexo femenino, con rango de edad de 50 a 69años. Además, se encontró que la severidad de la esteatosis hepática se asocia con una mayor gravedad de la enfermedad periodontal. Sin embargo, la calidad de la alimentación no mostró ser un factor influyente en esta asociación. Finalmente, es importante destacar que el 37.6% de los pacientes reportaron una afectación en su calidad de vida, lo que resalta la necesidad de un enfoque integral en el manejo de estas condiciones.

Financiación

Los autores declaran que no recibieron financiamiento externo. Se utilizaron los recursos propios de las instituciones participantes.

Consideraciones éticas

Para garantizar el cumplimiento y apego a las normas de ética e investigación, todos los participantes en el estudio dieron su consentimiento informado antes de las evaluaciones, el cual fue revisado y aprobado por el Comité de Bioética en Investigación de la Facultad de Medicina de la Universidad Veracruzana con el número ER-2022-059. Llevamos a cabo el estudio respetando estrictamente las normas oficiales de protección de datos y los principios éticos establecidos en la Declaración de Helsinki. Los datos de los participantes se trataron con estricta confidencialidad y medidas de seguridad, incluida la desidentificación y el acceso restringido al personal autorizado. Los participantes tenían derecho a retirarse del estudio en cualquier momento sin incurrir en penalización alguna.

Conflicto de Intereses

José María Remes Troche es speaker de Carnot y Alfasigma; Ana Delfina Cano Contreras es speaker de Medix. El resto de los autores declaran que no tienen conflicto de intereses para la realización del presente trabajo de investigación.

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